Soutenance de thèse / PhD Defense - Chloé Truong

Chloé Truong, doctorante dans les équipes ROCKS et BIOMIN soutient sa thèse le lundi 13 novembre 2023 à 14h

IMPMC - Site Buffon - bâtiment 52, allée des Crapauds, îlot Buffon-Poliveau - Amphithéâtre Rouelle (bâtiment de la Baleine)

A la recherche des biosignatures d'archées hyperthermophiles dans les fumeurs noirs

Résumé 

Au niveau des dorsales océaniques, véritables chaînes de montagnes sous-marines, se trouvent des structures semblables à de hautes termitières d’où s’échappe un panache noir. Baptisées « fumeurs noirs », ces cheminées hydrothermales expulsent de l’eau chaude (~ 400°C) riche en métaux. C’est à partir de ces environnements extrêmes que les organismes les plus hyperthermophiles connus, capables de vivre à plus de 100°C, ont été isolés : les archées hyperthermophiles. Mais à ce jour, aucune observation in situ de ces organismes n’a pu être réalisée. On ne sait pas à quel point les fumeurs noirs ont été colonisés. La vie prolifère-t-elle à l’intérieur même des cheminées ? 

L’objectif de cette thèse a été de déterminer si les cheminées des fumeurs noirs hébergent une vie hyperthermophile. Pour ce faire, j’ai adopté une approche pluridisciplinaire dans le but d’identifier des biosignatures minérales à rechercher dans les cheminées modernes, i.e. des phases minérales particulières dont la production résulte de l’activité des microorganismes. 

Dans un premier temps, j’ai mené une approche expérimentale au laboratoire. Des archées hyperthermophiles (Thermococcus kodakarensis souche KOD1) ont été cultivées dans un milieu qui simule les environnements hydrothermaux, i.e. enrichi en soufre et en fer ferreux, à 85°C et en absence d’O2. L’activité métabolique des archées produit des sulfures et du soufre colloïdal. Cela mène à la formation de sulfures de fer dans une dynamique soufre-fer-phosphore qui permet la libération de phosphates biodisponibles. En particulier, l’activité des Thermococcales conduit à la formation de sphérules de pyrite d’environ 1 μm de diamètre, composées de nanodomaines cristallins anisotropes de 15 x 10 nm² et contenant des composés organiques cellulaires. 

Afin de confirmer que ces sphérules de pyrite peuvent servir de biosignatures, des expériences de synthèse de pyrite ont été conduites en absence de vie mais en présence de différents composés organiques et de soufre colloïdal. Des sphérules de pyrite similaires se forment uniquement en présence de lysats cellulaires de KOD1. Ce témoin particulier reproduit d’ailleurs en tous points la configuration étudiée pour la formation de sphérules biologiques, à savoir un assemblage de composés organiques identiques et la présence de soufre colloïdal. Ces composants apparaissent indispensables à la formation de sphérules de pyrite, qui pourraient donc attester de la présence d’archées hyperthermophiles. 

A la lumière de ces résultats expérimentaux, j’ai caractérisé la minéralogie d’échantillons naturels de cheminées issues du site hydrothermal TAG (Trans Atlantique Geo-Traverse Active Mound). Des pyrites ont été identifiées dans différentes portions de la cheminée. Contrairement aux pyrites massives et cubiques des portions internes chaudes, certaines pyrites se présentent sous la forme de sphérules dans les parties externes de plus basse température. Ces sphérules, bien que thermiquement plus matures que les sphérules produites en laboratoire, présentent une microtexture complexe et contiennent des composés organiques. Ces pyrites pourraient donc être considérées comme des biosignatures indiquant la présence d’archées dans ces portions de la cheminée, sous réserve de l’absence d’un éventuel transport des réactifs. 

Identifier ces biosignatures dans des échantillons plus anciens permettrait de discuter de l’évolution de ces écosystèmes au cours des temps géologiques. Pour ce faire, il conviendra de déterminer expérimentalement comment ces biosignatures changent – en termes de morphologie, de structure, de texture et de composition chimique – au cours des processus de fossilisation au sens large, i.e. au cours d’une histoire géologique. 

Abstract 

At the level of oceanic ridges - veritable submarine mountain ranges - we find structures resembling tall termite mounds from which a black plume escapes. Known as "black smokers", these hydrothermal vents expel hot, undiluted, metal-rich water (~ 400°C). Most hyperthermophilic organisms known capable of living at over 100°C – hyperthermophilic archaea – have been isolated from these extreme environments. But to date, no in situ observations of these organisms have been made. We do not know to what extent the black smokers have been colonized. Does life proliferate inside chimneys? 

The aim of this thesis was to determine whether black smoker chimneys harbor hyperthermophilic life. To this end, I have adopted a multidisciplinary approach with the aim of identifying the mineral biosignatures to be sought in modern chimneys, i.e. specific mineral phases whose production results from the activity of microorganisms. 

Firstly, I conducted an experimental study. Hyperthermophilic archaea (Thermococcus kodakarensis strain KOD1) were grown in a mineralizing medium simulating hydrothermal environment, i.e. enriched in sulfur and ferrous iron, at 85°C and in the absence of O2. The metabolic activity of the archaea produces sulfides and colloidal sulfur. This leads to the formation of iron sulfides in a sulfur-iron-phosphorus dynamic that enables the release of bioavailable phosphates. In particular, the activity of Thermococcales leads to the formation of pyrite spherules around 1 μm in diameter, composed of anisotropic crystalline nanodomains measuring 15 x 10 nm² and containing cellular organic compounds. 

To confirm that these pyrite spherules can serve as biosignatures, pyrite synthesis experiments were carried out in the absence of life but in the presence of various organic compounds and colloidal sulfur. Similar pyrite spherules form only in the presence of KOD1 cell lysates. This particular control reproduces in every aspect the configuration studied for the formation of biogenic spherules, namely an assembly of identical organic compounds and the presence of colloidal sulfur. These components appear to be essential for the formation of pyrite spherules, which could therefore attest to the presence of hyperthermophilic archaea. 

In the light of these experimental results, I have characterized the mineralogy of natural chimney samples from the TAG (Trans Atlantique Geo-Traverse Active Mound) hydrothermal site. Pyrites were identified in various parts of the chimney. In contrast to the massive, cubic pyrites of the hot inner parts, some pyrites appear as spherules in the lower-temperature outer parts. These spherules, although thermally more mature than the spherules produced in the laboratory, have a complex microtexture and contain organic compounds. These pyrites could therefore be considered as biosignatures indicating the presence of archaea in these parts of the chimney, assuming absence of complex organic matter transport. 

The identification of these biosignatures in older samples would enable us to discuss the evolution of these ecosystems over geological time. To do this, it will be necessary to determine experimentally how these biosignatures evolve - in terms of morphology, structure, texture and chemical composition - during fossilization processes in the broadest sense, i.e. over the course of geological history. 

Jury

• Julie Cosmidis, Associate Professor, University of Oxford (OX1), Rapportrice
• Aude Picard, Assistant Research Professor, University of Nevada (NV 89), Rapportrice
• Johanna Marin-Carbonne, Associate Professor, Université de Lausanne (1015), Examinatrice
• Anaïs Cario, Chargée de recherches, Université de Bordeaux et Bordeaux INP (033), Examinatrice
• Gaël Erauso, Professeur, Aix-Marseille Universités (013), Examinateur
• François Guyot, Professeur, Muséum national d’histoire naturelle, Paris (075), Directeur
• Aurore Gorlas, Maîtresse de conférences, Université Paris-Saclay (091), Directrice
• Sylvain Bernard, Directeur de Recherche, Muséum national d’histoire naturelle, Paris (075), Directeur